Em 2009 Lily teve sua estreia nas telonas como Collins Tuohy no filme The Blind Side que foi baseado no livro The Blind Side: Evolution of a Game de Michael Lewis estreou nos Estados Unidos em 20 de novembro de 2009, no Brasil a estreia foi em 19 de março de 2010. No próximo ano, Collins se juntou ao elenco do filme Priest que reuniu os gêneros de ação, terror e ficção científica e teve seu lançamento no dia 13 de Maio de 2011 nos Estados Unidos.
Em 2011 entrou para o elenco do filme Abduction onde atuou ao lado de Taylor Lautner e conta a história do adolescente Nathan Harper (Taylor) que descobre que não é filho legítimo de seus pais. Querendo respostas, ele parte em busca de sua identidade e passa por muitas situações de risco, pois a CIA está atrás dele, teve seu lançamento em 23 Setembro de 2011. Já em 2012, Lily Collins atuou como a Branca de Neve no filme Mirror Mirror o longa recebeu uma indicação ao Oscar de Melhor Figurino, e seu lançamento aconteceu em 6 de Abril de 2012 no Brasil, no mesmo ano a atriz se juntou ao elenco de Stuck in Love atuando como Samantha Borgens.
Em 2013 Collins atuou em The English Teacher como Hallie Anderson e teve sua estreia no dia 17 de Maio, e ainda no mesmo ano, estreou o longa The Mortal Instruments: City of Bones onde Lily deu a vida na personagem Clary Fray é um filme de aventura e fantasia e a adaptação cinematográfica do livro de mesmo nome da escritora norte-americana Cassandra Clare, o longa chegou no Brasil no dia 23 de Agosto.
2014 a atriz entrou para o elenco de Love, Rosie um filme britânico-germano de 2014, foi dirigido por Christian Ditter, tendo o roteiro escrito por Juliette Towhidi, com base no romance de 2004, Where Rainbows End, da escritora irlandesa Cecelia Ahern, sua personagem foi Rosie Dunne.
Em 2016 foi o retorno de Collins nas telonas, a atriz entrou para o elenco do longa Rules Don’t Apply, do gênero comédia, dramático e romântico sua personagem foi Marla Mabrey.
Em 2017 ela atuou em 3 filmes, começando por To the Bone que é um filme de drama americano , escrito e dirigido por Marti Noxon. O longa mostra a luta de e uma jovem mulher chamada Eli, personagem de Collins, enquanto luta contra a um distúrbio alimentar chamado anorexia, lançado em todo o mundo na Netflix em 14 de julho de 2017. Em seguida esteve no elenco do filme Okja que conta a história de uma jovem chamada Mikha que arrisca tudo para evitar que uma poderosa multinacional sequestre sua melhor amiga uma porca gigante, geneticamente modificada, chamada Okja, foi lançado pela Netflix em 28 de Junho de 2017. Após esteve no elenco do curta-metragem chamado The Dig.
Em 2019 esteve no elenco do longa chamado Tolkien e sua personagem foi a Edith Bratt, ainda no mesmo ano Lily atuou como Elizabeth Kloepfer em Extremely Wicked, Shockingly Evil and Vile que conta a história de um serial killer chamado Ted Bundy que sequestrou, estuprou e matou várias mulheres jovens na década de 1970, teve seu lançamento em 3 de Maio de 2019 pela Netflix.
Já em 2020, atuou como Lauren Monroe no longa Inheritance.